The Crown følger dronning Elizabeth II's liv fra hendes bryllup i 1947 til den tidlige del af det enogtyvende århundrede.
Mens Elizabeth byder Storbritanniens første kvindelige premierminister velkommen, og Charles møder den unge Diana Spencer, skaber et IRA-angreb tragedie i kongefamilien. Mens Margaret Thatcher har store problemer, fordi hendes yndlingsbarn er forsvundet, tager Elizabeth sit forhold til sine fire børn op til fornyet overvejelse.
Tiderne ændrer sig. Pligt varer ved.