Siden begyndelsen af civilisationen, er han blevet tilbedt som en gud. Han er Apocalypse, den første og mest magtfulde mutant fra Marvels X-Men univers, han er udødelig og uovervindelig.
Efter opvågning efter tusinder af år, er han desillusioneret med verden, som den foreligger, og rekrutterer et team af stærke mutanter, herunder en modløs Magneto (Michael Fassbender), til at rense menneskeheden og skabe en ny verden, hvorover han vil herske.
Mens Jordens skæbne hænger i balance, skal Raven/Mystique (Jennifer Lawrence) med hjælp fra Professor X (James McAvoy), lede et team af unge X-Men, for at stoppe deres største nemesis og redde menneskeheden fra fuldstændig ødelæggelse.
