Steve Rogers, måske bedre kendt som Captain America, lever et stille og roligt liv i Washington DC, hvor han forsøger at tilpasse sig den moderne verden.
Men da en S.H.I.E.L.D. kollega bliver angrebet bliver Steve involveret i et spind af intriger, der truer med at udsætte verden for fare. Han forener sine kræfter med Black Widow og kæmper for at eksponere dem stadig større sammensværgelse mens snigmordere er i hælene på ham.
Sammensværgelsen afsløres og Captain America og Black Widow må bede Falcon om hjælp, men de findet snart ud af at de er oppe mod en helt uventet fjende - The Winter Soldier.
